Выставка охватывает период с момента первого упоминания в Никоновской летописи в 1146 году и заканчивая последними годами XIX столетия и посвящена основным этапам развития города.

Концептуальная основа выставки предполагает демонстрацию неразрывной связи истории города с историей княжения Федора и гибели его семьи и факта привлечения внимания современников к этому эпизоду во все периоды развития Зарайска.

«Повесть о принесении Николы Заразского» гласит, что в начале XIII века на зарайскую землю из греческого города Корсуни была принесена чудотворная икона святителя Николая. Святитель явился в видении священнику одного из корсунских храмов и велел перенести свой чудотворный образ в пределы рязанского княжества: «Там хочу пребывать, и чудеса творить, и место то прославить».

Среди экспонатов выставки – икона «Принесение чудотворного образа Св. Николая в Зарайск», написанная в 1812 году художником Шкутниковым-Петровым по заказу зарайского купца Афремова (список с иконы XVII века, находившейся в Никольском храме), и цветная литография с изображением оклада к чудотворной иконе Николая Зарайского, подаренного в 1608 году царем Василием Шуйским (сама икона начала XVI века находится в соборе Иоанна Предтечи).

Особое место в экспозиции уделяется духовной истории города, его связи с образом Святителя Николая, и Зарайску как первостепенному городу в Рязанской епархии.  Также на выставке будет освящена малоизученная тема старообрядчества в Зарайске.

 Посетители смогут увидеть редкие фотографии храмов, в том числе не сохранившихся до сегодняшних дней, и предметы быта, относящиеся к позднему Средневековью, екатерининскому и пореформенному периодам – документы, фотографии, карты. Именно в правление Екатерины II Зарайск подтвердил статус уездного города, ему был дан герб, а в пореформенное время – город стал одним из наиболее богатых и благополучных в губернии.